თეატრში პირველი სპექტაკლი აკაკი წერეთლის „ბუტიაობა“ და ალ. თუთაევის „სოფიო“ გახლდათ. წლების განმავლობაში დასი სპექტაკლებს საკათედრო ტაძრის შენობაში მართავდა. საქართველოს გასაბჭოების შემდეგ ფოთის საკათედრო ტაძარი დაიხურა და მისი შენობა ფოთის თეატრს გადაეცა.
1963 წელს ფოთის თეატრს გამოჩენილი ქართველი მსახიობის, რეჟისორის, დრამატურგისა და კრიტიკოსის ვალერიან გუნიას სახელი მიენიჭა.
ახალი შენობა ფოთის ვალერიან გუნიას სახელობის პროფესიული სახელმწიფო თეატრისთვის 2014 წლის 31 მაისს გაიხსნა. ის თანამედროვე არქიტექტურულ სტილშია აგებული. შენობაში მხოლოდ ერთი დიდი სცენაა, რომელიც მაღალჭერიანია და ძალიან კარგი აკუსტიკა აქვს. თეატრის დარბაზი 607 ადამიანს იტევს.